Huesos y otros tejidos verdes en ranas

La presencia de una coloración verde en los huesos y otros tejidos internos en algunas especies de ranas se conoce desde hace casi 150 años. Esto fue investigado en detalle en 1965 por un investigador argentino, Avelino Barrio (en ese entonces trabajando en el Instituto Nacional de Microbiología “Carlos Malbrán”), quién estableció que este fenómeno se debía a una alta concentración de un compuesto llamado biliverdina en los tejidos, y lo denominó cloricia fisiológica. La biliverdina es un producto metabólico, de una característica coloración verde-azulada. En los vertebrados la biliverdina es comúnmente excretada como tal o como bilirrubina. Por razones que Barrio no logró establecer, en algunas especies de ranas, la biliverdina no es excretada sino que se concentra en los tejidos. Muchas veces la cloricia fisiológica ocurre en ranas cuya piel es translucida, por lo que la alta concentración de biliverdina empapando los tejidos produce una coloración verde. Esta coloración, a su vez, les permite pasar desapercibidas frente a los predadores en los ambientes en los que viven.

En los últimos 50 años, el estudio de la diversidad en varios grupos de ranas condujo al descubrimiento de un número muy importante de especies con cloricia fisiológica, al punto que actualmente se conocen más de 430 especies cloróticas (sobre unas 7200 especies conocidas de ranas). A pesar de que esto siempre llamó mucho la atención a los biólogos de anfibios—la mayoría de las especies cloróticas son de una belleza descomunal—no se conocían las bases bioquímicas, la biología y evolución de la cloricia fisiológica.

Un trabajo realizado en base a los resultados de una tesis doctoral desarrollada parcialmente en este Museo aborda el estudio de la cloricia fisiológica desde una perspectiva multidisciplinaria y ofrece una hipótesis explicativa sobre sus bases bioquímicas y evolutivas. El relevamiento de todas las especies de ranas cloróticas y el análisis del fenómeno en el marco de sus relaciones evolutivas permitió establecer que la cloricia fisiológica evolucionó independientemente más de 40 veces en la historia evolutiva de los anfibios anuros (sapos y ranas), en el 99% de los casos en distintos grupos de ranas arborícolas. A su vez, el estudio de especies representativas de algunos de estos grupos donde se originó la cloricia sugiere que posiblemente la base bioquímica sea siempre la misma: la presencia de una nueva familia de proteínas que “pegan” a la biliverdina y cuando lo hacen, responden a la luz de manera similar a la clorofila, responsable del color verde en las plantas. Los modelos sugieren que la concentración de estas proteinas en las ranas aumentan notablemente su camuflaje, generando una coloración muy similar a la de las hojas, incluso frente a la iluminación infrarroja, lo cual brinda una explicación compatible con los múltiples orígenes de este fenómeno en ranas arborícolas.

Este proyecto se desarrolló como parte de la tesis doctoral de Carlos Taboada en la División Herpetología del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”–CONICET bajo la dirección de Julián Faivovich (MACN-CONICET y docente del Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires), la codirección de Sara Bari (Instituto de Química Física de los Materiales, Medio Ambiente y Energía—CONICET/ Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires), y la estrecha colaboración de Lucia B. Chemes (en ese entonces Fundación Leloir, y actualmente Universidad Nacional de San Martín). En el trabajo participaron también Andrés Brunetti (investigador de CONICET en IBS-Nodo Posadas, que también hizo su tesis doctoral en el MACN), Mariana Lyra (Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo, Brasil), Rober Fitak (Duke University, North Carolina, Estados Unidos), Ana Faigón Soverna (en ese entonces en MACN, ahora en IFEVA-CONICET), Santiago Ron (Pontificia Universidad Católica del Ecuador), María G. Lagorio (Departamento de Química Inorgánica, Analítica y Química Física, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires), Célio F. B. Haddad (Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo, Brasil), Norberto P. Lopes Universidade de São Paulo, Riberão Preto, São Paulo, Brasil), y Sönke Johnsen (Duke University, North Carolina, Estados Unidos).

Taboada, C., Brunetti, A.E., Lyra, M.L., Fitak, R., Faigon, A., Ron, S., Lagorio, M.G., Haddad, C.F.B., Lopes, N.P., Johnsen, S., Faivovich, J., Chemes, L.B., Bari, S. 2020 Multiple origins of green coloration in frogs mediated by a novel biliverdin-binding serpin. Proceedings of the National Academy of Sciences, United States of America. www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.2006771117